Agrociencia ISSN: Colegio de Postgraduados México


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1 Agrociencia ISSN: Colegio de Postgraduados México López Ayala, José L.; Valdez Hernández, Juan I.; Terrazas, Teresa; Valdez Lazalde, J. René Anillos de crecimiento y su periodicidad en tres especies tropicales del Estado de Colima, México Agrociencia, vol. 40, núm. 4, julio-agosto, 2006, pp Colegio de Postgraduados Texcoco, México Disponible en: Cómo citar el artículo Número completo Más información del artículo Página de la revista en redalyc.org Sistema de Información Científica Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto

2 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO GROWTH RINGS AND THEIR PERIODICITY IN THREE TROPICAL SPECIES OF THE STATE OF COLIMA, MÉXICO José L. López-Ayala 1, Juan I. Valdez-Hernández 1, Teresa Terrazas 2, J. René Valdez-Lazalde 1 1 Forestal, 2 Botánica. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados Montecillo, Estado de México. RESUMEN ABSTRACT Con el propósito de contribuir a un mejor manejo forestal de la selva mediana subcaducifolia en el Estado de Colima, México, se estudiaron la presencia y periodicidad de anillos de crecimiento en la madera de tres especies arbóreas con importancia comercial: Bursera simaruba (L.) Sarg., Tabebuia donnell-smithii Rose y Cordia elaeagnoides D.C., mediante técnicas micro y macroscópicas de anatomía de la madera. Al nivel microscópico se realizaron dos estudios, uno transversal y otro radial, para los cuales se obtuvieron muestras de madera con un taladro de Pressler, donde se midieron el diámetro y número de vasos, así como la longitud de fibras y de vasos en los anillos de crecimiento. Al nivel macroscópico se hicieron incisiones (5 mm 20 cm) con una navaja sobre los troncos de los árboles (1.3 m altura) cada dos meses de agosto 2002 a junio En las tres especies estudiadas se identificaron anillos de crecimiento delimitados por fibras aplanadas con paredes gruesas en madera tardía para B. simaruba, por fibras aplanadas con paredes gruesas y mayor densidad de vasos con diámetros pequeños en madera tardía para T. donnell-smithii, y por un mayor número de vasos en madera tardía para C. elaeagnoides. Los anillos fueron periódicos y anuales en las tres especies, estando determinados por diferencias significativas (p 0.05) en: a) diámetro y densidad de vasos entre madera temprana y tardía para B. simaruba; b) diámetro y densidad de vasos, así como en longitud de fibras y de vasos, entre madera temprana y tardía para T. donnell-smithii; c) longitud de vasos entre madera temprana y tardía para C. elaeagnoides. En esta última especie fueron evidentes las cicatrices de las incisiones realizadas en los troncos, indicando una formación anual del anillo de crecimiento. Palabras clave: Bursera simaruba, Cordia elaeagnoides, Tabebuia donnell-smithii, anatomía de la madera, selva mediana subcaducifolia. INTRODUCCIÓN El inicio y cese del crecimiento periódico se manifiesta en los árboles mediante características estructurales, que se reflejan en incrementos Recibido: Diciembre, Aprobado: Mayo, Publicado como ARTÍCULO en Agrociencia 40: For the purpose of contributing to a better management of the semi-deciduous tropical forest in the State of Colima, México, a study was made of the presence and periodicity of growth rings in the wood of three tree species with commercial importance: Bursera simaruba (L.) Sarg., Tabebuia donnell-smithii Rose and Cordia elaeagnoides D.C., through micro and macroscopic techniques of wood anatomy. At the microscopic level, two studies were made, one transversal and the other radial, for which wood samples were obtained with a Pressler borer, where the diameter was measured along with the number of vessels, as well as the length of fibers and of vessels in the growth rings. At the macroscopic level, incisions were made (5 mm 20 cm) with a cutter on the trunks of the trees (1.3 m height) every two months from August 2002 to June In the three species studied, growth rings were identified delimited by flat fibers with thick walls in late wood for B. simaruba, by flat fibers with thick walls and greater density of vessels with small diameters in late wood for T. donnell-smithii, and for a greater number of vessels in late wood for C. elaeagnoides. The rings were periodic and annual in the three species, determined by significant differences (p 0.05) in: a) diameter and density of vessels between early and late wood for B. simaruba: b) diameter and density of vessels, as well as length of fibers and of vessels, between early and late wood for T. donnell-smithii; c) length of vessels between early and late wood for C. elaeagnoides. In the latter species, the scars were evident from the incisions made in the trunks, indicating an annual formation of the growth ring. Key words: Bursera simaruba, Cordia elaeagnoides, Tabebuia donnell-smithii, wood anatomy, semi-deciduous tropical forest. INTRODUCCIÓN The onset and end of periodic growth is manifested in trees through structural characteristics, which are reflected in increases of the wood tissue (xylem) of the stem. In woody plants, the vascular cambium is activated during the growth period, forming xylem towards the interior and phloem towards the exterior (Kozlowski, 1979). In temperate 533

3 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 del tejido de la madera (xilema) del tallo. En plantas leñosas, el cámbium vascular se activa durante la temporada de crecimiento, formando xilema hacia el interior y floema hacia el exterior (Kozlowski, 1979). En climas templados, si estos cambios son anuales, se le nombra anillo de crecimiento anual y se asocian al fotoperiodo o al cambio en temperatura. En contraste, en las regiones tropicales y subtropicales, muchos de estos anillos son formados por una alternancia de temporadas secas y de lluvias (Husch et al., 1972). Para conocer la periodicidad de formación de los anillos en árboles tropicales, se usan métodos como Ventanas de Mariaux (Mariaux, 1967) y marcas con alfileres (Wolter, 1968). Estos métodos dañan el cámbium vascular y dejan una marca en la madera con fechas conocidas que se corroboran mediante observaciones macro o microscópicas al obtener una sección transversal completa o parcial del tronco. Así se determina si el anillo se formó durante un año. En manejo forestal el conocimiento de la edad de los árboles es importante para determinar ciclos de corta y el tiempo durante el cual se renueva una masa forestal (Mendoza, 1993). Una forma de calcular la edad en árboles tropicales es por conteo directo de los anillos de crecimiento; sin embargo, es necesario reconocer su existencia o que sean visibles en las especies de interés. En bosques templados dichos anillos están bien definidos por células de mayor tamaño en la madera temprana y de menor tamaño en la madera tardía. En contraste, en maderas tropicales la delimitación del anillo puede estar dada por estructuras celulares como parénquima marginal y fibras de paredes más gruesas o aplanadas en dirección radial (Carlquist, 1988). Por tanto, para confirmar la presencia de anillos se hacen estudios anatómicos microscópicos de los componentes celulares en la madera (elementos de vaso y fibras); específicamente, sus dimensiones transversales y longitudinales, y su densidad de la zona de crecimiento inicial (madera temprana) hacia la de crecimiento terminal (madera tardía) del anillo (Carlquist, 1988). En árboles tropicales se reconoce que la formación periódica de los anillos se relaciona con la presencia de temporadas de lluvia o sequía (Jacoby, 1989; Gourlay, 1995a; Worbes, 1999). Sin embargo, condiciones severas de sequía (Gourlay, 1995b) pueden provocar la presencia de falsos anillos de crecimiento en algunas especies, mientras que en otras la visibilidad y periodicidad del anillo puede ser distorsionada por las condiciones físicas donde se desarrollan, como suelos profundos y bien drenados (Alvim y Alvim, 1978). Considerando lo anterior y para contribuir a un mejor manejo forestal de la selva mediana subcaducifolia en el Estado de Colima, los objetivos del presente climates, if these changes are annual, it is called annual growth ring and is associated with photoperiod or with change in temperature. In contrast, in the tropical and subtropical regions, many of these rings are formed by an alteration of dry and rainy periods (Husch et al., 1972). To know the periodicity of ring formation in tropical trees, methods such as Mariaux Windows (Mariaux, 1967) and marks with needles are used (Wolter, 1968). These methods damage the vascular cambium and leave a mark in the wood with known dates which are corroborated through macro or microscopic observations when a complete or partial transversal section is obtained from the trunk. Thus it is determined whether the ring was formed during a year. In forest management, the knowledge of the age of the trees is important to determine cutting cycles and the time during which a forest mass is renewed (Mendoza, 1993). One form of calculating age in tropical trees is by direct counting of the growth rings; however, it is necessary to recognize their existence or that they be visible in the species of interest. In temperate forests, these rings are well defined by cells of a greater size in early wood and of a smaller size in late wood. In contrast, in tropical woods, the delimitation of the ring may be given by cell structures such as marginal parenchyma and fibers with thicker walls or flattened in a radial direction (Carlquist, 1988). Therefore, to confirm the presence of rings, microscopic anatomical studies are made of the cellular components in the wood (elements of vessels and fibers); specifically, their transversal and longitudinal dimensions, and their density of the zone of initial growth (early wood) towards that of terminal growth (late wood) of the ring (Carlquist, 1988). In tropical trees, it is recognized that the periodic formation of the rings is related to the presence of seasons of rain or drought (Jacoby, 1989; Gourlay, 1995a; Worbes, 1999). However, severe drought conditions (Gourlay, 1995b) can provoke the presence of false growth rings in some species, while in others, the visibility and periodicity of the ring may be distorted by the physical conditions where they develop, such as soils that are deep and well drained (Alvim and Alvim, 1978). Considering the above and in order to contribute to a better management of the mid sub-deciduous forest in the State of Colima, the objectives of the present study were to determine the presence of growth rings and their periodicity in three species of trees with commercial importance: Bursera simaruba (L.) Sarg. (Burseraceae), Tabebuia donnell-smithii Rose (Bignoniaceae) and Cordia elaeagnoides D.C. (Boraginaceae). 534 VOLUMEN 40, NÚMERO 4

4 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO estudio fueron determinar la presencia de anillos de crecimiento y su periodicidad en tres especies de árboles con importancia comercial: Bursera simaruba (L.) Sarg. (Burseraceae), Tabebuia donnell-smithii Rose (Bignoniaceae) y Cordia elaeagnoides D. C. (Boraginaceae). MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio La presente investigación se hizo en un radio de 1 ha en las zonas El Palmar (19 8 N, O; 5 m; exposición cenital) y La Barcinera (19 9 N, O; 150 m; exposición sureste) en el ejido La Central, municipio de Manzanillo, Estado de Colima (Silvicol, 2000). El clima en el área se clasifica como Aw 0 (w): el más seco de los cálidos subhúmedos, con lluvias en verano y oscilación anual de la temperatura inferior a 5 C; temperatura media anual de 26.6 C y precipitación total anual de 1052 mm (García, 1987). Los suelos se identifican como Regosol eútrico (El Palmar) y Litosol (La Barcinera), caracterizados por un bajo contenido de materia orgánica y poca fertilidad; debido a su escaso desarrollo y textura gruesa son altamente susceptibles a la erosión (INEGI, 1990). El tipo de vegetación corresponde a una selva mediana subcaducifolia (Pennington y Sarukhán, 1998). En el Cuadro 1 se muestran las densidades por especie. De acuerdo con Boshier et al. (1995a, 1995b), en Cordia alliodora (Ruiz & Pav) Oken, es probable la existencia de híbridos entre esta especie y C. elaeagnoides en el área de estudio. Métodos Estudio anatómico en sentido transversal Según Carlquist (1980, 1988), el arreglo de las células que componen los anillos de crecimiento es similar entre ellos. Por tanto, se seleccionó un árbol por especie en buenas condiciones de salud, sin MATERIALS AND METHODS Area of study The present investigation was carried out in a radius of 1 ha in the zones of El Palmar (19 8 N, W; 5 m; zenithal exposure and La Barcinera (19 9 N, W; 150 m; southeast exposure) in the ejido La Central, municipality of Manzanillo, State of Colima (Silvicol, 2000). The climate in the area is classified as Aw 0 (w): the driest of the warm subhumid climates, with rains in summer and annual oscillation of temperature below 5 C; mean annual temperature of 26.6 C and total annual precipitation of 1052 mm (García, 1987). The soils are identified as euthric Regosol (El Palmar) and Lithosol (La Barcinera), characterized by a low content of organic matter and low fertility; due to its scant development and thick texture, they are highly susceptible to erosion (INEGI, 1990). The type of vegetation corresponds to a semi-deciduous tropical forest (Pennington and Sarukhán, 1998). The densities per species are shown in Table 1. According to Boshier et al. (1995a, 1995b), in Cordia alliodora (Ruiz & Pav) Oken, there is a probable existence of hybrids between this species and C. elaeagnoides in the area of study. Methods Transversal anatomical study According to Carlquist (1980, 1988), the arrangement of the cells that comprise the growth rings is similar among each other. Therefore, one tree per species was selected in good conditions of health, without damage from pests or disease, with the following heights and diameters at breast height (DBH): 16 m and 35 cm for B. simaruba, 15 m and 25 cm for T. donnell-smithii and 15 m and 23 cm for C. elaeagnoides (botanical samples for each species were deposited in the herbarium CHAPA of the Colegio de Postgraduados). With a Pressler borer (12 mm), wood samples were extracted from the trunk at 1.30 m above ground level (BDH) per species, up to the medulla. The samples were fixed in GAW (glycerine, alcohol Cuadro 1. Número de árboles por especie en el área de estudio. Table 1. Number of trees per species in the area of study. Zona Especie Familia Arboles por ha La Barcinera Cordia elaeagnoides D.C. Boraginaceae 160 Cordia alliodora (Ruiz & Pav) Oken Boraginaceae 26 Heliocarpus teribinthinaceus (D.C.) Hochr. Tiliaceae 58 Lonchocarpus ericarinalis Michelle Leguminosae 93 El Palmar Tabebuia donnell-smithii Rose Bignoniaceae 15 Bursera simaruba (L.) Sarg. Burseraceae 22 Attalea cohune Mart Arecaceae 161 Ricinus communis L. Euphorbiaceae 8 Cynometra retusa Britton et Rose Caesalpinaceae 8 Astronium graveolens Jacq. Anacardiaceae 22 Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. Cochlospermaceae 40 Fuente: Silvicol (2000). LÓPEZ-AYALA et al. 535

5 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 daño por plaga o enfermedad, con las siguientes alturas y diámetros a la altura del pecho (DAP): 16 m y 35 cm para B. simaruba, 15 m y 25 cm para T. donnell-smithii y 15 m y 23 cm para C. elaeagnoides (ejemplares botánicos de cada especie se depositaron en el herbario CHAPA del Colegio de Postgraduados). Con un taladro de Pressler (12 mm) se extrajeron muestras de madera del tronco a 1.30 m sobre el suelo (DAP) por especie, hasta tocar la médula. Las muestras se fijaron en GAA (glicerina, alcohol al 90% y agua en proporciones 1:1:1) para su conservación y traslado. En el laboratorio las muestras fueron seccionadas en probetas (1.5 cm longitud) y se hirvieron por 24 h con una solución de glicerina y agua (1:4) para ablandarlas. Con un microtomo de deslizamiento (Modelo Hn40 marca Reichert-Jung ) se obtuvieron seis cortes transversales con un grosor de 30 µm por sección en cada especie. Los cortes se deshidrataron gradualmente en alcoholes de diferentes concentraciones y xileno, se tiñeron con safranina y se montaron con resina sintética para obtener dos preparaciones fijas por sección para cada especie (Berlyn y Miksche, 1976). En C. elaeagnoides no se realizaron estas preparaciones porque la muestra se comprimió por la presión ejercida con el taladro, debido a la dureza de su madera. Las variables fueron diámetro y número de vasos. Se empleó el analizador de imágenes Image Pro-Plus (Media Cybernetics, 1997), adaptado a una cámara de video Hitachi KP-D51 y a un microscopio Olympus BX-50, para efectuar las mediciones. En el diámetro del vaso se consideró la amplitud del lumen en sentido tangencial, realizando 50 mediciones (25 en madera temprana y 25 en madera tardía) por cada anillo detectado. La densidad de vasos se obtuvo contando los vasos individuales en 1 mm 2. Con la finalidad de identificar diferencias para diámetros y densidad de los vasos dentro de los anillos de B. simaruba (n=17) y T. donnell-smithii (n=24), se practicó: a) un análisis de covarianza (Montgomery, 2003) para el diámetro tangencial de los elementos de vaso en madera temprana y tardía, usando como covariable la posición del anillo del exterior hacia la médula, con su respectiva comparación de medias usando la prueba de Tukey (p=0.05); b) un análisis de varianza para un diseño completamente aleatorio (Infante y Zárate, 1990) para la densidad de vasos y su comparación de medias con la prueba de Tukey (p=0.05). Estos análisis se efectuaron con el paquete estadístico JMP (SAS, 1997). Estudio anatómico en sentido radial Se eligieron cinco árboles por especie en buenas condiciones de salud y pertenecientes a la clase diamétrica III (17.5 cm<dap <35 cm). Con el taladro de Pressler se obtuvieron muestras de los últimos cinco anillos recientes que fueron seccionados para obtener astillas (1 mm grosor) de la madera temprana y madera tardía en cada uno. Estas astillas se colocaron en la solución de Jeffrey (10% ácido crómico, 10% ácido nítrico y 80% agua) a 50 C en una estufa por 5 d. Se lavó con agua hasta obtener una masa de células claras y con ella se realizaron preparaciones temporales de madera temprana y madera tardía de cada anillo por árbol y por especie (Berlyn y Miksche, 1976). at 90% and water in proportions of 1:1:1) for their conservation and transport. In the laboratory, the samples were sectioned in test tubes (1.5 cm length) and were boiled for 24 h with a solution of glycerine and water (1:4) to be softened. With a sliding microtome (Model Hn40, Rieichert-Jung ), six transversal cuttings were obtained with a thickness of 30 µm per section in each species. The cuttings were gradually dehydrated in alcohols of different concentrations and xylene, were stained with safranine and were mounted with synthetic resin to obtain two fixed preparations per section for each species (Berlyn and Mikksche, 1976). In C. elaeagnoides these preparations were not carried out because the sample was compressed by the pressure exerted with the drill, due to the hardness of the wood. The variables were diameter and number of vessels. The Image Pro-Plus image analyzer (Media Cybernetics, 1997) was used, adapted to a Hitachi KP-D51 video camera and to an Olympus BX-50 microscope, to carry out the measurements. In the diameter of the vessel, the tangential width of the lumen was considered, with 50 measurements (25 in early wood and 25 in late wood) for each ring detected. The density of vessels was obtained by counting the individual vessels in 1 mm 2. For the purpose of identifying differences for diameters and density of the vessels within the rings of B. simaruba (n=17) and T. donnell-smithii (n=24), the following analyses were carried out: a) an analysis of covariance (Montgomery, 2003) for the tangential diameter of the elements of vessel in early and late wood, using as covariable the position of the ring of the exterior towards the medulla, with its respective comparison of means using the Tukey test (p=0.05); b) an analysis of variance for a completely randomized design (Infante and Zárate, 1990) for the density of vessels, and its comparison of means with the Tukey test (p=0.05). These analyses were carried out with the JMP statistical package (SAS, 1997). Radial anatomical study Five trees per species were selected, in good conditions of health and belonging to diameter class III (17.5 cm<dbh<35 cm). With the Pressler drill, samples were obtained of the last five recent rings, which were sectioned to obtain splinters (1 mm thickness) of the early and late wood in each one. These splinters were placed in the Jeffrey solution (10% chromic acid, 10% nitric acid and 80% water) at 50 C in an oven for 5 d. They were rinsed in water until a mass of clear cells was obtained, with which temporary preparations were made of early and late wood of each ring per tree and per species (Berlyn and Miksche, 1976). The variables were length of fibers and of vessels, using as in the previous case, the Image Pro-Plus image analyzer (Media Cybernetics, 1997). In the lengths of fibers, 100 measurements were made (50 in early wood and 50 in late wood), while in the lengths of vessels, 60 measurements were made (30 in early wood and 30 in late wood). To identify the differences in length of fibers and vessels within the growth rings in the three species, an analysis of variance was made for a completely randomized design in early and late wood; the 536 VOLUMEN 40, NÚMERO 4

6 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO Las variables fueron longitudes de fibras y de vasos usando, como en el caso anterior, el analizador de imágenes Image Pro- Plus (Media Cybernetics, 1997). En las longitudes de fibras se hicieron 100 mediciones (50 en madera temprana y 50 en madera tardía), mientras que en las longitudes de vaso se realizaron 60 mediciones (30 en madera temprana y 30 en madera tardía). Para identificar las diferencias en longitudes de fibras y de vasos dentro de los anillos de crecimiento en las tres especies, se realizó un análisis de varianza para un diseño completamente aleatorio en madera temprana y tardía; las medias se compararon con la prueba de Tukey (p=0.05), empleando el paquete estadístico JMP (SAS, 1997). Periodicidad del anillo a nivel macroscópico Se seleccionaron cuatro árboles por especie, uno para cada categoría diamétrica (DAP=1.30 m): 7.5 cm DAP(I)<12.5 cm; 12.5 cm DAP(II)<17.5 cm; 17.5 cm DAP(III)<35 cm; DAP(IV) 35 cm. En cada uno se realizaron heridas con una navaja en el fuste a 1.30 m de altura (DAP), para generar cicatrices en fechas conocidas. Esta técnica consiste en destruir el cámbium vascular, se llama Ventanas de Mariaux y se ha adoptado como un método sencillo y práctico para conocer la periodicidad en árboles tropicales (Worbes, 1989; Makocki y Valdez-Hernández, 2001). Las heridas fueron 5 mm de ancho por 20 cm de largo, y se realizaron cada dos meses alrededor del fuste de agosto 2002 a junio Estos árboles fueron derribados para extraer las rodajas donde se hicieron las heridas y observar la periodicidad en la formación de la madera mediante observaciones macroscópicas. RESULTADOS B. simaruba presenta una porosidad difusa con fibras de paredes delgadas en la madera temprana y más engrosadas en la madera tardía, mientras que T. donnellsmithii presenta una porosidad anular con fibras de paredes delgadas en la madera temprana y muy gruesas en la madera tardía. En C. elaeagnoides la delimitación del anillo está dada por una mayor densidad de vasos en la madera tardía y aparentemente por parénquima marginal. En las dos especies hubo efectos altamente significativos (p ) de la posición de los anillos y de la zona de crecimiento (madera temprana y madera tardía) sobre la variación en diámetro de los vasos (Cuadro 2). En T. donnell-smithii los anillos de crecimiento tuvieron un efecto significativo sobre las variaciones en longitudes de fibras (madera temprana: p 0.001; madera tardía: p 0.01) y de vasos (madera temprana: p 0.001; madera tardía: p 0.05). También en C. elaeagnoides los anillos presentaron un efecto significativo sobre las variaciones en las longitudes de fibras (madera temprana: p 0.001; madera tardía: p 0.001) means were compared with the Tukey test (p=0.05), using the JMP statistical package (SAS, 1997). Periodicity of the ring at the macroscopic level Four trees per species were selected, one per each diameter category (DBH=1.30 m): 7.5 cm DBH(1)<12.5 cm.; 12.5 cm DBH(II)<17.5 cm; 17.5 cm DBH(III)<35 cm; DBH(IV) 35cm. Cuts were made in each tree with a cutter in the trunk at 1.30 m height (DBH), to generate scars on known dates. This technique consists of destroying the vascular cambium, is called Windows of Mariaux, and has been adopted as a simple and practical method to know the periodicity in tropical trees (Worbes, 1989; Makocki and Valdez-Hernández, 2001). The cuts were 5 mm in width by 20 cm in length, and were made every two months around the trunk from august 2002 to june These trees were felled to extract crosssections where the cuts were made and to observe the periodicity in the formation of the wood by means of macroscopic observations. RESULTS B. simaruba presents a diffuse porosity with fibers of thin walls in the early wood, and with thicker walls in the late wood, whereas T. donnell-smithii presents an annular porosity with fibers of thin walls in the early wood and very thick walls in the late wood. In C. elaeagnoides, the delimitation of the ring is characterized by a greater density of vessels in the late wood and apparently by marginal parenchymae. In both species, there were highly significant effects (p=0.0001) of the position of the rings and of the growth zone (early wood and late wood) over the variation in diameter of the vessels (Table 2). In T. donnell-smithii, the growth rings had a significant effect on the variations in length of fibers (early wood: p 0.001; late wood: p 0.01) and of vessels (early wood: p 0.001; late wood: p 0.05). In C. elaeagnoides, the rings also presented a significant effect on the variations in lengths of fibers (early wood: p 0.001; late wood: p 0.001) and of vessels (early wood: p 0.01; late wood: p 0.01). In contrast, in B. simaruba the effect was only significant (p 0.01) on the lengths of fibers in early wood. The average values in diameter and density of vessels for the early and late wood in the growth rings of B. simaruba and T. donnell-smithii, are shown in Table 3. In both species, the vessels had greater diameters but a lower density of vessels in the early wood (p 0.05), compared with the late wood (Figure 1). The average values of length of fibers and vessels in the early and late wood of the three species studied are shown in Table 4; whereas in Figure 2, the details of these cellular structures can be observed. In T. donnell-smithii and C. elaeagnoides, the elements of LÓPEZ-AYALA et al. 537

7 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 Cuadro 2. Prueba de F bajo un análisis de covarianza para valores del diámetro de vasos en dos especies tropicales. Table 2. F test under an analysis of covariance for values of diameter and vessels in two tropical species. Fuente de variación Bursera simaruba Tabebuia donnell-smithii F g.l. p F g.l. p Anillo Zona de crecimiento Error Total y de vasos (madera temprana: p 0.01; madera tardía: p 0.01). En contraste, en B. simaruba el efecto sólo fue significativo (p 0.01) sobre las longitudes de fibra en madera temprana. En el Cuadro 3 se muestran los valores promedio en diámetro y densidad de vasos para la madera temprana y tardía en los anillos de crecimiento de B. simaruba y T. donnell-smithii. En ambas especies, los vasos tuvieron diámetros mayores pero una menor densidad en la madera temprana (p 0.05), en comparación con la madera tardía (Figura 1). En el Cuadro 4 están los valores promedio de longitudes de fibras y de vasos en la madera temprana y tardía de las tres especies estudiadas, mientras que en la Figura 2 se aprecian los detalles de estas estructuras celulares. En T. donnell-smithii y C. elaeagnoides los elementos de vaso fueron significativamente (p 0.05) más largos en la madera tardía que en la temprana; mientras que sólo en T. donnell-smithii las fibras tuvieron longitudes significativamente (p 0.05) mayores en la madera tardía en comparación con la temprana. De las secciones transversales (rodajas) de madera extraídas de los árboles por el método de las Ventanas de Mariaux, sólo en C. elaeagnoides, para sus cuatro categorías diamétricas, se presentaron las cicatrices formadas por las incisiones. Dichas cicatrices indican que la formación del anillo en esta especie fue periódica y anual (Figura 3C): un anillo completo de agosto de 2002 a junio de vessel were significantly (p 0.05) longer in the late wood than in the early wood; whereas only in T. donnell-smithii the fibers had lengths that were significantly (p 0.05) greater in the late wood with respect to the early wood. Of the transversal sections (slices) of wood extracted from the trees by the method of the Windows of Mariaux, only in C. elaeagnoides, for its four diametric categories, the scars formed by the incisions were present. These scars indicate that the formation of the ring in this species was periodic and annual (Figure 3C): a complete ring from August of 2002 to June of DISCUSSION The significant variation in dimensions of fibers and vessels among growth zones (early and late wood) indicates that the species studied have a periodic production of cells, regulated by an annual pattern of water availability, suggesting the annual formation of each ring (Drew, 1998; Makocki and Valdez- Hernández, 2001). Woodcock (1994) points out that 40% of the tropical species in México are of annular porosity such as T. donnell-smithii, or semi-annular, such as C. elaeagnoides, due to the presence of a seasonality in precipitation (drought). To this respect, Ellmore and Ewers (1985) explain that the function of these types Cuadro 3. Valores promedio por zona de crecimiento del diámetro de los vasos y su densidad en una sección transversal (médulacorteza) de dos especies tropicales. Table 3. Average values for growth zone of the diameter of the vessels and their density in a transversal section (medulla-bark) of two tropical species. Especie Zona N Diámetro Error N Densidad Error de crecimiento promedio (µm) estándar (vasos mm 2 ) estándar Bursera simaruba Madera temprana a b 0.08 Madera tardía b a 0.08 Tabebuia Madera temprana a b 0.21 donnell-smithii Madera tardía b a 0.21 Letras diferentes entre zonas de crecimiento indican diferencias estadísticamente significativas (p 0.05). 538 VOLUMEN 40, NÚMERO 4

8 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO A D Mt Mt MT MT 100 µ m 100 µ m B Vt C VT E Vt F VT Ft 100 µ m FT 100 µ m Ft 100 µ m FT 100 µ m Figura 1. Secciones transversales de Bursera simaruba L. Sarg. (A-C) y Tabebuia donnell-smithii Rose (D-F) donde se muestra el límite de dos anillos de crecimiento (flechas blancas) con las regiones de madera temprana (Mt) y madera tardía (MT), las fibras y vasos en la madera temprana (Ft y Vt) así como en la madera tardía (FT y VT). Figure 1. Transversal sections of Bursera simaruba L. Sarg. (A-C) and Tabebuia donnell-smithii Rose (D-F) where the limit is shown of two growth rings (white arrows) with the regions of early wood and (Ew) and late wood (LW), the fibers and vessels in the early wood (Ef and Ev) as well as in the late wood (LF and LV). DISCUSIÓN La variación significativa en dimensiones de fibras y vasos entre zonas de crecimiento (madera temprana - madera tardía) indica que las especies estudiadas tienen una producción de células en forma periódica, regulada por un patrón anual de disponibilidad de agua, of porosity is a rapid water conduction during the onset of the precipitations through vessels with large diameters in the early wood, which decrease in diameter but increase in number in the late wood when the drought period begins (Makocki and Valdez-Hernández, 2001). According to Aloni (1991), the presence of vessels with wide diameter is due to a rapid cellular Cuadro 4. Valores promedio por zona de crecimiento de la longitud de fibras y de vasos en tres especies tropicales. Table 4. Average values for growth zone of length of fibers and vessels in three tropical species. Especie Fibras Vasos Zona de crecimiento N Longitud Error N Longitud Error (µm) estándar (µm) estándar Bursera simaruba Madera temprana a a 3.69 Madera tardía a a 3.69 Tabebuia Madera temprana b b 2.29 donnell-smithii Madera tardía a a 2.29 Cordia elaeagnoides Madera temprana a b 1.66 Madera tardía a a 1.66 Letras diferentes entre zonas de crecimiento indican diferencias estadísticamente significativas (p 0.05). LÓPEZ-AYALA et al. 539

9 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 A E I V Mt V Mt V Mt 200 µ m 200 µ m 200 µ m B V MT F V MT J V MT 200 µ m 200 µ m 200 µ m C F Mt G F Mt K F Mt 500 µ m 500 µ m 500 µ m D H L F MT F MT F MT 500 µ m 500 µ m 500 µ m Figura 2. Elementos traqueales disociados en Bursera simaruba L. Sarg. (A-D), Tabebuia donnell-smithii Rose (E-H) y Cordia elaeagnoides D.C. (I-L) para madera temprana (Mt) y madera tardía (MT). Vasos (V) con escala de 200 µm. Fibras (F) con escala de 500 µm. Figure 2. Dissociated tracheal elements in Bursera simaruba L. Sarg. (A-D), Tabebuia donnell-smithii Rose (E-H) and Cordia elaeagnoides D.C. (I-L) for early wood (Ew) and late wood (LW). Vessels (V) with a scale of 200 µm. Fibers (F) with a scale of 500 µm. lo que sugiere la formación anual de cada anillo (Drew, 1998; Makocki y Valdez-Hernández, 2001). Woodcock (1994) señala que 40% de las especies tropicales en México son de porosidad anular como T. donnell-smithii, o semianular como C. elaeagnoides, differentiation in the first moments of reactivation of the vascular cambium, while the presence of more narrow vessels occurs when the differentiation is slower, causing the secondary wall to form first, impeding a later widening of the cell. This author explains that in 540 VOLUMEN 40, NÚMERO 4

10 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO A B C D Junio 2003 Abril 2003 Agosto 2002 Febrero 2003 E Octubre 2002 Diciembre 2002 Figura 3. Anillos de crecimiento en secciones transversales (rodajas) de: A) Bursera simaruba L. Sarg.; B) Tabebuia donnell-smithii Rose; C) Cordia elaeagnoides D.C.; en esta última especie, la periodicidad observada a través de las cicatrices generadas (fechas señaladas) por el método de las Ventanas de Mariaux (D-E). Escala 1:2. Figure 3. Growth rings in transversal sections (slices) of: A) Bursera simaruba L. Sarg.; B) Tabebuia donnell-smithii Rose; C) Cordia elaeagnoides D.C.; in this last species, the periodicity observed through the scars generated (arrows indicated) by the method of the Mariaux windows (D-E). Scale 1:2. LÓPEZ-AYALA et al. 541

11 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 debido a la presencia de una estacionalidad en precipitación (sequía). Al respecto, Ellmore y Ewers (1985) explican que la función de estos tipos de porosidad es una rápida conducción del agua durante el inicio de las precipitaciones a través de vasos con diámetros grandes en la madera temprana, que disminuyen en diámetro pero aumentan en número en la madera tardía cuando comienza el periodo de sequía (Makocki y Valdez- Hernández, 2001). Según Aloni (1991), la presencia de vasos con diámetro amplio se debe a una rápida diferenciación celular en los primeros momentos de reactivación del cámbium vascular, mientras que la presencia de vasos más estrechos ocurre cuando la diferenciación es más lenta, originando que la pared secundaria se forme primero e impida un ensanchamiento posterior de la célula. Este autor aclara que en las especies con porosidad difusa de los vasos en la madera temprana se forman mucho después que las yemas y aparecen cuando el follaje está completamente desarrollado; por tanto, sus dimensiones longitudinales son similares tanto en la zona de crecimiento inicial como en la terminal, como se encontró en el presente estudio para B. simaruba (Cuadro 4). Hay una variación en la longitud de los elementos traqueales (fibras y vasos) en los anillos de crecimiento según su distancia a la médula (Panshin y Zeeuw, 1980), pero se mantiene un patrón común de variación longitudinal entre zonas de crecimiento de cada anillo (Cuadro 2). De dicha variación Bisset y Dadswell (1950) concluyen que al inicio de un periodo vegetativo existe una intensa actividad de divisiones cambiales, lo que produce células más cortas, pero al disminuir esta actividad cambial las células formadas tienen más tiempo para desarrollarse en tamaño, como se observó en T. donnell-smithii y C. elaeagnoides, especies con porosidad anular y semianular, respectivamente. Aloni (1991) concluye que el tamaño final de los conductos celulares está determinado por la tasa de diferenciación de las células. La combinación de diámetros grandes y longitudes cortas de los vasos en madera temprana (Cuadros 3 y 4) tiene una estrecha relación con la eficiencia en transporte del agua, mientras que los diámetros pequeños y longitudes grandes en madera tardía tienen como función principal evitar la ocurrencia de embolismos durante el periodo de sequía (Zahner, 1966). En B. simaruba esta condición no parece ocurrir, puesto que la formación de vasos con dimensiones radiales y longitudinales similares en el anillo de crecimiento garantiza un constante suministro de agua a través del año, aumentando sólo su densidad durante el periodo de sequía. A nivel macroscópico, la presencia sistemática de cicatrices en las rodajas de C. elaeagnoides indica una formación periódica y anual de madera en un anillo de the species with diffuse porosity of the vessels in the early wood, they form much later than the buds and appear when the foliage is completely developed; therefore, their longitudinal dimensions are similar both in the initial growth zone and in the terminal growth zone, as was found in the present study for B. simaruba (Table 4). There is a variation in the length of the tracheal elements (fibers and vessels) in the growth rings, according to their distance from the medulla (Panshin and Zeeuw, 1980), but a common pattern of longitudinal variation is maintained among growth zones of each ring (Table 2). With respect to this variation, Bisset and Dadswell (1950) conclude that at the start of a vegetative period, there is an intense activity of cambial divisions, which produces shorter cells, but as this cambiat activity decreases, the formed cells have more time to develop in size, as was observed in T. donnellsmithii and C. elaeagnoides, species with annular and semi-annular porosity, respectively. Aloni (1991) concludes that the final size of the cellular conducts is determined by the rate of differentiation of the cells. The combination of large diameters and short lengths of the vessels in early wood (Tables 3 and 4) has a close relationship with the efficiency in water transport, whereas the small diameters and larger lengths in late wood have as a principal function to prevent the occurrence of embolisms during the drought period (Zahner, 1966). In B. simaruba, this condition does not seem to occur, given that the formation of vessels with similar radial and longitudinal dimensions in the growth ring guarantees a constant supply of water throughout the year, increasing only its density during the drought period. At the macroscopic level, the systematic presence of scars in the slices of C. elaeagnoides indicates a periodic and annual formation of wood in a growth ring, as was observed for transversal sections of Cedrela odorata L., Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. and Bursera simaruba L. (Sarg.) in Nayarit, México (Makocki and Valdez-Hernández, 2001); Tabebuia barbata (E. Mey) Sandw., Bombacopsis quinata (Jaqu.) Dugand; Guarea guidonia (L.) Sleumer and Cedrela odorata L. in Venezuela (Worbes, 1989, 1999); Scleronema micranthum (Ducke) Ducke; Jacaranda copaia D. Don and Cordia goeldiana Huber in Brasil (Vetter and Botosso, 1989); and for Aucoumea klaineana Pierre in Africa and Tectona grandis Linn F. in French Guyana (Détienne, 1989). In B. simaruba and T. donnell-smithii, it was not possible to identify these scars due to the shallowness of the incision. Therefore, the previous and adequate removal of the bark is suggested, and the use of an appropriate knife for the correct application of the technique. 542 VOLUMEN 40, NÚMERO 4

12 ANILLOS DE CRECIMIENTO Y SU PERIODICIDAD EN TRES ESPECIES TROPICALES DEL ESTADO DE COLIMA, MÉXICO crecimiento, como se observó para secciones transversales de Cedrela odorata L., Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. y Bursera simaruba L. (Sarg.) en Nayarit, México (Makocki y Valdez-Hernández, 2001); Tabebuia barbata (E. Mey) Sandw., Bombacopsis quinata (Jaqu.) Dugand, Guarea guidonia (L.) Sleumer y Cedrela odorata L. en Venezuela (Worbes, 1989, 1999); Scleronema micranthum (Ducke) Ducke, Jacaranda copaia D. Don y Cordia goeldiana Huber en Brasil (Vetter y Botosso, 1989); y para Aucoumea klaineana Pierre en África y Tectona grandis Linn F. en Guyana Francesa (Détienne, 1989). En B. simaruba y T. donnell-smithii no fue posible identificar dichas cicatrices debido a la escasa profundidad de la incisión. Por tanto, se sugiere una remoción previa y adecuada de la corteza y usar una navaja apropiada para la correcta aplicación de la técnica. CONCLUSIONES En las tres especies estudiadas se identificaron anillos de crecimiento, delimitados por fibras aplanadas con paredes gruesas en madera tardía para B. simaruba, por fibras aplanadas con paredes gruesas y mayor densidad de vasos con diámetros pequeños en madera tardía para T. donnell-smithii, y por un mayor número de vasos en madera tardía para C. elaeagnoides. Los anillos fueron periódicos y anuales en las tres especies, aunque su determinación estuvo relacionada con el método empleado: a) preparaciones transversales (análisis microscópico), diferencias significativas en diámetro y densidad de vasos entre madera temprana y tardía para B. simaruba; b) preparaciones transversales y de macerados (análisis microscópico), diferencias significativas en diámetro y densidad de vasos, así como en la longitud de fibras y de vasos, entre madera temprana y tardía para T. donnell-smithii; y c) preparaciones de macerados (análisis microscópico), diferencias significativas en longitud de vasos entre madera temprana y tardía, así como ventanas de Mariaux para C. elaeagnoides. LITERATURA CITADA Aloni, R Wood formation in deciduous hardwood trees. In: Offprints from Physiology of Trees. Raghavandra, A.S. (ed.). John Wiley & Sons, Inc. New York, USA. pp: Alvim, P., and R. Alvim Relation of climate to growth periodicity in tropical trees. In: Tropical Trees as Living Systems. Tomlinson, P. B., and M. H. Zimmermann (eds). Cambridge University Press. New York, USA. pp: Berlyn, G. P., and J. P. Miksche Botanical Microtechnique and Cytochemistry. The Iowa State University Press, Ames, Iowa. 326 p. CONCLUSIONS Growth rings were identified in the three species studied, delimited by flat fibers with thick walls in late wood for B. simaruba, by flat fibers with thick walls and greater density of vessels with small diameters in late wood for T. donnell-smithii, and by a greater number of vessels in late wood for C. elaeagnoides. The rings were periodic and annual in the three species, although their determination was related with the method employed: a) transversal preparations (microscopic analysis), significant differences in diameter and density of vessels between early and late wood for B. simaruba; b) transversal preparations and of macerates (microscopic analysis), significant differences in diameter and density of vessels, as well as in the length of fibers and of vessels, between early and late wood for T. donnell-smithii; and c) preparation of macerates (microscopic analysis), significant differences in length of vessels between early and late wood, as well as Windows of Mariaux for C. elaeagnoides. End of the English version Bisset, I. J. W., and H. E. Dadswell The variation in cell length within one growth ring of certain angyosperms and gymnosperms. Austr. Forestry 14: Boshier, D. H., M. R. Chase, and K. S. Bawa. 1995a. Population genetics of Cordia alliodora (Boraginaceae), a neotropical tree. 2. Mating system. Am. J. Bot. 82 (4): Boshier, D. H., M. R. Chase, and K. S. Bawa. 1995b. Population genetics of Cordia alliodora (Boraginaceae), a neotropical tree. 3. Gene flow, neighborhood, and population substructure. Am. J. Bot. 82 (4): Carlquist, S Further concepts in ecological wood anatomy, with comments on recent work in wood anatomy and evolution. Aliso 9: Carlquist, S Comparative Wood Anatomy. Springer-Verlag. Berlin, Germany. 332 p. Détienne, P Appearance and periodicity of growth rings in some tropical woods. IAWA Bull. 10: Drew, A. P Growth rings, phenology, hurricane disturbance and climate in Cyrilla racemifolia L., a rain forest tree of the Luquillo Mountains, Puerto Rico. Biotropica 30: Ellmore, G. S., and F. W. Ewers Hydraulic conductivity in trunk xylem of elm, Ulmus Americana. IAWA Bull. 6: García, E Modificaciones al Sistema de Clasificación Climática de Köppen. 4a. ed. México, D.F. 217 p. Gourlay, I. D. 1995a. 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13 AGROCIENCIA, JULIO-AGOSTO 2006 INEGI (Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática) Guía para la Interpretación de la Cartografía Climatológica, Edafológica e Hidrológica. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática. México. 200 p. Infante G., S., y G. P. Zárate de Lara Métodos Estadísticos: Un Enfoque Interdisciplinario. 2a. ed. Editorial Trillas. México, D.F. 643 p. Jacoby, G. C Overview of tree-ring analysis in tropical regions. IAWA Bull. 10: Kozlowski, T. T Tree Growth and Environmental Stress. The Geo. S. Long publication series. University of Washington Press. Seattle, USA. 192 p. Makocki, M. W., and J. I. Valdez-Hernández Radial growth periodicity of tree species in a semi-deciduous tropical forest of the Pacific coast of Mexico: Implications for their management. In: Proceedings of the IUFRO Joint Symposium on Tree Seed Technology, Physiology and Tropical Silviculture. College of Forestry and Natural Resources, University of the Philippines, Los Baños. pp: Mariaux, A Les cernes dans les bois tropicaux Africans, nature et périodicité. Bois et Forests des Tropiques 114: Media Cybernetics Image-Pro Plus reference guide version 3.01 for Windows TM. Maryland, USA. 480 p. Mendoza B., M Conceptos Básicos de Manejo Forestal. Editorial UTEHA. México, D.F. 161 p. Montgomery, D. C Diseño y Análisis de Experimentos. 2a. ed. Editorial Limusa. México, D.F. 684 p. Panshin, A. J., and C. der Zeeuw Textbook of Wood Technology: Structure, Identification, Properties, and Uses of the Commercial Woods of the United States and Canada. 4th ed. McGraw-Hill Book Company. New York, USA. 722 p. Pennington, T. D., y J. Sarukhán K Árboles Tropicales de México: Manual para la Identificación de las Principales Especies. Texto Científico Universitario. Fondo de Cultura Económica. Universidad Nacional Autónoma de México. México, D.F. 521 p. SAS Institute Inc JMP version for Windows. s/p. Silvicol Programa de manejo forestal persistente en el ejido La Central, municipio de Manzanillo, Colima. Universidad de Colima, Colima. 100 p. Vetter, R., and P.C. Botosso Remarks on age and growth rate determination of Amazonian trees. IAWA Bull. 10: Wolter, K. E A new method for marking xylem growth. Forest Sci. 14: Woodcock, D. W Ocurrence of woods with a gradation in vessel diameter across a ring. IAWA J. 15: Worbes, M Growth rings, increment and age of trees in inundation forests, savannas and mountain forest in the Neotropics. IAWA Bull. 10: Worbes, M Annual growth rings, rainfall-dependent growth and long-term growth patterns of tropical trees from the Caparo Forest Reserve in Venezuela. J. Ecol. 87: Zahner, R Water deficits and growth of the trees. In: Water Deficits and Plant Growth. Kozlowski, T. T. (ed.). Academic Press, New York. pp: VOLUMEN 40, NÚMERO 4